BAALC-экспрессирующие лейкозные гемопоэтические стволовые клетки и их место в изучении CBF-позитивных острых миелоидных лейкозов у взрослых и детей

МИЕЛОИДНЫЕ ОПУХОЛИ , , , , ,

М.М. Канунников, Н.Н. Мамаев, Т.Л. Гиндина, А.И. Шакирова, А.М. Садыков, С.В. Разумова, С.Н. Бондаренко, Л.С. Зубаровская

НИИ детской онкологии, гематологии и трансплантологии им. Р.М. Горбачевой, ФГБОУ ВО «Первый Санкт-Петербургский государственный медицинский университет им. акад. И.П. Павлова» Минздрава России, ул. Льва Толстого, д. 6/8, Санкт-Петербург, Российская Федерация, 197022

Для переписки: Николай Николаевич Мамаев, д-р мед. наук, профессор, ул. Льва Толстого, д. 6/8, Санкт-Петербург, Российская Федерация, 197022; e-mail: nikmamaev524@gmail.com

Для цитирования: Канунников М.М., Мамаев Н.Н., Гиндина Т.Л. и др. BAALC-экспрессирующие лейкозные гемопоэтические стволовые клетки и их место в изучении CBF-позитивных острых миелоидных лейкозов у взрослых и детей. Клиническая онкогематология. 2023;16(4):387–98.

DOI: 10.21320/2500-2139-2023-16-4-387-398

РЕФЕРАТ

Актуальность. В связи с изменением представлений о патогенезе, факторах риска и принципах терапии прогностически благоприятных CBF-позитивных острых миелоидных лейкозов[1] (ОМЛ) мониторинг уровня экспрессии химерных генов RUNX1/RUNX1T1 или CBFB/MYH11 как дополнительное исследование для оценки результатов лечения представляется недостаточным. Это диктует необходимость усовершенствования мониторинга течения CBF+ ОМЛ путем параллельного измерения уровня экспрессии гена BAALC, который приблизительно коррелирует с массой BAALC-экспрессирующих лейкозных гемопоэтических стволовых клеток (BAALC-э ЛГСК).

Цель. Улучшить качество оценки результатов терапии с учетом уровней экспрессии химерных генов RUNX1/RUNX1T1 или CBFB/MYH11, а также массы BAALC-э ЛГСК и создать на этой основе условия для разработки индивидуализированного лечения пациентов с CBF+ ОМЛ.

Материалы и методы. В настоящее исследование включено 39 взрослых пациентов в возрасте 20–81 год (медиана 32 года) и 8 детей в возрасте 2–18 лет (медиана 12 лет). Среди них было 20 лиц женского пола и 27 — мужского. У 19 больных имел место вариант с inv(16)(p13;q22)/t(16;16), у 28 — с t(8;21)(q22;q22). Уровень экспрессии генов BAALC, WT1, RUNX1/RUNX1T1, CBFB/MYH11 определяли методом количественной ПЦР в реальном времени и соотносили с уровнем экспрессии экспертного гена ABL1.

Результаты. У 23 включенных больных inv(16) и t(8;21) были изолированными. Дополнительные разнонаправленные изменения хромосом имели место у 24 больных с inv(16) и у 18 — с t(8;21). Экспрессия BAALC была повышенной у всех включенных в исследование пациентов. В процессе терапии она снижалась до порогового значения у 16/18 (89 %) пациентов. При оценке средних уровней экспрессии BAALC в объединенных группах детей и взрослых с изолированными находками inv(16) либо t(8;21) оказалось, что уменьшение массы BAALC-э ЛГСК отмечалось только у детей (p = 0,049). Сравнение средних уровней экспрессии гена WT1 в объединенных группах взрослых и детей с изолированными и дополнительными нарушениями хромосом позволило выявить статистически значимое их снижение у больных с осложненными вариантами (p = 0,023).

Заключение. Представленные в работе клинические наблюдения демонстрируют, что молекулярный мониторинг, заключающийся в серийном измерении уровней экспрессии химерных генов и гена BAALC, у пациентов с CBF+ ОМЛ может обеспечить реальные возможности для дальнейшего совершенствования принципов персонализированной терапии у этой категории больных. Есть все основания полагать, что параллельное измерение экспрессии указанных генов позволит создать основу для принятия наиболее оптимальных решений с точки зрения как объема лечения, так и своевременного подключения трансплантации ГСК.

[1] CBF-позитивные острые миелоидные лейкозы характеризуются наличием в бластных клетках inv(16)(p13;q22)/t(16;16) либо t(8;21)(q22;q22), встречаются с частотой 12–15 % и отличаются благоприятным прогнозом. — Примеч. науч. редактора.

Ключевые слова: CBF+ ОМЛ, гены BAALC, WT1, RUNX1/RUNX1T1 и CBFB/MYH11, молекулярный мониторинг, химиотерапия, ТГСК.

Получено: 15 марта 2023 г.

Принято в печать: 7 сентября 2023 г.

Читать статью в PDF

Статистика Plumx русский

ЛИТЕРАТУРА

  1. Sangle NA, Perkins S. Core-Binding Factor Acute Myeloid Leukemia. Arch Pathol. Lab Med. 2011;135(11):1504–9. doi: 10.5868/arpa.2010-0482-RS.
  2. Byrd JC, Dodge RK, Carroll A, et al. Patients with t(8;21)(q22;q22) and acute myeloid leukemia have superior failure-free and overall survival when repetitive cycles of high-dose cytarabine are administered. J Clin Oncol. 1999;17(12):3767–75. doi: 1200/jco.1999.17.12.3767.
  3. Byrd JC, Ruppert AS, Mrozek K, et al. Repetitive cycles of high-dose cytarabine benefit patients with acute myeloid leukemia and inv(16)(p13;q22) or t(16;16)(p13;q22): results from CALGB 8461. J Clin Oncol. 2004;22(6):1087–94. doi: 10.1200/JCO.2004.07.012.
  4. Begna KH, Xu X, Gangatet N, et al. Core-binding factor acute myeloid leukemia: Long-term outcome of 70 patients uniformly treated with “7+3”. Blood Cancer J. 2022;12(4):55. doi: 10.1038/s41408-022-00654-0.
  5. Schlenk RF, Benner A, Krauter J, et al. Individual Patient Data-Based Meta Analysis of Patients aged 16 to 60 Years with Core Binding Factor Acute Myeloid Leukemia: A Survey the German Acute Myeloid Leukemia Intergroup. J Clin Oncol. 2004;22(18):3741–50. doi: 10.1200/JCO.2004.03.012.
  6. Reikvam H, Hatfield KJ, Kittang AO, et al. Acute myeloid leukemia with the t(8;21) translocation: Clinical consequences and biological implications. J Biomed Biotechnol. 2011;2011:104631. doi: 10.1155/2011/104631.
  7. Goyama S, Mulloy JC. Molecular pathogenesis of core binding factor leukemia: current knowledge and future prospects. Int J Hematol. 2011;94(2):126–33. doi: 10.1007/s12185-011-0858-z.
  8. Lam K, Zhang D-E. RUNX1 and RUNX1-ETO: roles in hematopoiesis and leukemogenesis. Front Biosci. 2012;17(3):1120–39. doi: 10.2741/3977.
  9. Han C, Gao X, Li Y, et al. Characteristics of Cohesin Mutation in Acute Myeloid Leukemia and Its Clinical Significance. Front Oncol. 2021;11:579881. doi: 10.3389/fonc.2021.579881.
  10. Solh M, Yohe S, Weisdorf D, et al. Core-binding factor acute myeloid leukemia: Heterogeneity, monitoring, and therapy. Am J Hematol. 2014;89(12):1121–9. doi: 10.1002/ajh.23821.
  11. Paschka p, Du J, Schlenk RF, et al. Secondary Genetic Lesions in Acute Myeloid Leukemia with Inv(16) or t(16;16): A study of the German-Austrian AML Study Group (AMLSG). Blood. 2013;121(1):170–7. doi: 10.1182/blood-2012-05-431486.
  12. Krauth MT, Eder C, Alpermann T, et al. High number of additional genetic lesions in acute myeloid leukemia with t(8;21)/RUNX1-RUNX1T1: frequency and impact on clinical outcome. Leukemia. 2014;28(7):1449–58. doi: 10.1038/leu.2014.4.
  13. Гиндина Т.Л., Мамаев Н.Н., Бондаренко С.Н. и др. Результаты аллогенной трансплантации гемопоэтических стволовых клеток у больных острым миелоидным лейкозом c t(8;21)(q22;q22)/RUNX1-RUNX1T1 и дополнительными цитогенетическими аномалиями. Клиническая онкогематология. 2016;9(2):148–54. doi: 10.21320/2500-2139-2016-9-2-148-154.
    [Gindina TL, Mamaev NN, Bondarenko SN, et al. Results of Allogeneic Hematopoietic Stem Cell Transplantation in Patients with Acute Myeloid Leukemia with t(8;21)(q22;q22)/RUNX1-RUNX1T1 and Additional Cytogenetic Abnormalities. Clinical oncohematology. 2016;9(2):148–54. doi: 10.21320/2500-2139-2016-9-2-148-154. (In Russ)]
  14. Christen F, Hoyer K, Yoshida K, et al. Genomic landscape and clonal evolution of acute myeloid leukemia with t(8;21): an international study on 331 patients. Blood. 2019;133(10):1140–51. doi: 10.1182/blood-2018-05-852822.
  15. Allen C, Hills RK, Lamb R, et al. The importance of Relative Mutant Level for Evaluation Impact on Outcome of KIT, FLT3 and CBL Mutations in Core-Binding Factor Acute Myeloid Leukemia. 2013;27(9):1891–901. doi: 10.1038/leu.2013.186.
  16. Sood R, Hansen NF, Donovan FX, et al. Somatic mutational landscape of AML with inv(16) or t(8;21) identifies patterns of clonal evolution in relapse leukemia. Leukemia. 2016;30(2):501–4. doi: 10.1038/leu.2015.141.
  17. Ishikawa Y, Kawashima N, Atsuta Y, et al. Prospective Evaluation of Prognostic Impact of Kit Mutations on Acute Myeloid Leukemia with RUNX1-RUNX1T1 and CBFB-MYH11. Blood Adv. 2020;4(1):66–75. doi: 10.1182/bloodadvances.2019000709.
  18. Jahn N, Terzer T, Strang Str E. et al. Genomic Heterogeneity in Core-Binding Factor Acute Myeloid Leukemia and its Clinical Implications. Blood Adv. 2020;4(21):6342–52. doi: 10.1182/bloodadvances.2020002673.
  19. Opatz S, Bamopoulos SA, Metzeler KH, et al. The Clinical Mutatome of Core Binding Factor Leukemia. 2020;34(6):1553–62. doi: 10.1038/s41375-019-0697-0.
  20. Zhen T, Cao Y, Ren G. et al. RUNX1 and CBFβ-SMMHC transactive target genes together in abnormal myeloid progenitors for leukemia development. Blood. 2020;136(21):2373–85. doi: 10.1182/blood.2020007747.
  21. Al-Harbi S, Aljurf M, Mothy M, et al. An update on the molecular pathogenesis and potential therapeutic targeting of AML with t(8;21)(q22;q22.1); RUNX1-RUNX1T1. Blood Adv. 2020;4(1):229–38. doi: 10.1182/bloodadvances.2019000168.
  22. Mao X, Yin R, Liu L, et al. Clinical impact of c-KIT and CEBPA mutations in 33 patients with corebinding factor (Non-M3) acute myeloid leukemia. Pediatr Neonatol. 2022;64(4):435–41. doi: 10.1016/j.pedneo.2022.05.020.
  23. Kayser S, Kramer M, Martinez-Cuadron D, et al. Characteristics and outcome of patients with core-binding factor acute myeloid leukemia and FLT3-ITD: results from an international collaborative study. Haematologica. 2022;107(4):836–43. doi: 10.3324/haematol.2021.278645.
  24. Rege K, Swansbury GJ, Atra AA, et al. Disease features in acute myeloid leukemia with t(8;21)(q22;q22). Influence of age, secondary karyotype abnormalities, CD19 status, and extramedullary leukemia on survival. Leuk Lymphoma. 2000;40(1–2):67–77. doi: 10.3109/10428190009054882.
  25. Marcucci G, Mrozek K, Ruppert AS, et al. Prognostic factors and Outcome of Core Binding Factor Acute Myeloid Leukemia Patients with t(8;21) Differ from those of Patients with inv(16): A Cancer and Leukemia Group B Study. J Clin Oncol. 2005;23(24):5705–17. doi: 10.1200/JCO.2005.15.610.
  26. Mosna F, Papayannidis C, Martinelli G, et al. Complex karyotype, older age, and reduced first-line dose intensity determine poor survival in core binding factor acute myeloid leukemia patients with long-term follow-up. Am J Hematol. 2015;90(6):515–23. doi: 10.1002/ajh.24000.
  27. Ustun C, Morgan EA, Ritz EM, et al. Core-binding factor acute myeloid leukemia with inv(16): Older age and high white blood cell count are risk factors for treatment failure. Int J Lab Hematol. 2021;43(1):e19-e25. doi: 10.1111/ijlh.13338.
  28. Marcault C, Boissel N, Haferlach C, et al. Prognostic of Core Binding Factor (CBF) Acute myeloid Leukemia with Complex Karyotype. Clin Lymphoma Myeloma Leuk. 2021;22(3):e199–e205. doi: 10.1016/j.clml.2021.09.007.
  29. Wei H, Wang Y, Gale RB, et al. Randomized Trial of Intermediate-dose Cytarabine in Induction and Consolidation Therapy in Adults with Acute Myeloid Leukemia. Clin Cancer Res. 2020;26(13):3154–61. doi: 10.1158/1078-0432.CCR-19-3433.
  30. Chen G, Yang J, Cao F, et al. The prognostic benefit from intermediate-dose cytarabine as consolidation therapy varies by cytogenetic subtype in t(8;21) acute myeloid leukemia: a retrospective cohort study. Ann Transl Med. 2022;10(16):858. doi: 10.21037/atm-22-2965.
  31. Shen Y, Zhang Y, Chang J, et al. CAG (cytarabine, aclarubicine and granulocytic colony-stimulating factor) regimen for core binding acute myeloid leukemia with measurable residual disease. Res Square. 2022; doi: 10.21203/rs.3.rs-2234776/v1.
  32. Yoon JH, Kim HJ, Kim JW, et al. Identification of Molecular and Cytogenetic Risk Factors for Unfavorable Core-Binding-Factor- Positive Adult AML with Post-Remission Treatment Outcome Analysis Including Transplantation. Bone Marrow Transplant. 2014;49(12):1466–74. doi: 10.1038/bmt.2014.180.
  33. Xiaosu Z, Leqing C, Yazhen Q, et al. Classifying AML Patients with inv(16) into high-risk and low-risk relapsed patients based on peritransplantation minimal residual disease determined by CBFβ/MYH11 gene expression. Ann Hematol. 2019;98(1):73–81. doi: 10.1007/s00277-018-3480-9.
  34. Kuwatsuka S, Miyamura K, Suzuki R, et al, Hematopoietic stem cell transplantation for core binding factor acute myeloid leukemia t(8;21) and inv(16) represent different clinical outcomes. 2009;113(9):2096–103. doi: 10.1182/blood-2008-03-145862.
  35. Mizutani M, Hara M, Fujita H, et al. Comparable outcomes between autologous and allogeneic transplant for adult acute myeloid leukemia in first CR. Bone Marrow Transplant. 2016;51(5):645–53. doi: 10.1038/bmt.2015.349.
  36. Byun JM, Shin D-Y, Koh Y, et al. Survival disparities in patients with relapsed core-binding factor acute myeloid leukemia following allogeneic hematopoietic stem cell transplantation. Int J Clin Exp Med. 2016;9(12):23285–93.
  37. Beyar-Katz O, Lavi N, Ringelstein-Harlev S, et al. Superior outcome of patients with favorable-risk acute myeloid leukemia using consolidation with autologous stem cell transplantation. Leuk Lymphoma. 2019;60(10):2449–56. doi: 10.1080/10428194.2019.1594214.
  38. Hu GH, Chemg YE, Lu AD, et al. Allogeneic hematopoietic stem cell transplantation can improve the prognosis of high-risk pediatric t(8;21) acute myeloid leukemia in first remission based on MRD-guided treatment. BMC Cancer. 2020;20(1):553. doi: 10.1186/s12885-020-07043-5.
  39. Choi EJ, Lee JH, Kim H, et al. Autologous hematopoietic cell transplantation following high-dose cytarabine consolidation for core-binding factor acute myeloid leukemia in first complete remission: a phase 2 prospective trial. Int J Hematol. 2021;113(6):851–60. doi: 10.1007/s12185-021-03099-6.
  40. Capria S, Trisolini SM, Diverio D, et al. Autologous stem cell transplantation in favorable-risk acute myeloid leukemia: single-center experience and current challenges. Int J Hematol. 2022;116(4):586–93. doi: 10.1007/s12185-022-03370-4.
  41. Sula M, Bacher U, Leibundgut EO, et al. Excellent outcome after consolidation with autologous transplantation in patients with core binding factor acute myeloid leukemia. Bone Marrow Transplant. 2020;55(8):1690–3. doi: 10.1038/s41409-019-0762-3.
  42. Halaburda K, Labopin M, Mailhol A, et al. Allogeneic stem cell transplantation in second complete remission for core binding factor acute myeloid leukemia: a study from the Acute Leukemia Working Party of the European Society for Blood and Marrow Transplantation. Haematologica. 2020;105(6):1723–30. doi: 10.3324/haematol.2019.222810.
  43. Wang T, Chen S, Chen J, et al. Allogeneic Hematopoietic Stem Cell Transplantation Improved Survival for Adult Core Binding Factor Acute Myelogenous Leukemia Patients with Intermediate- and Adverse-Risk Genetics in the 2017 European LeukemiaNet. Transplant Cell Ther. 2021;27(2):173.e1–173.e9. doi: 10.1016/j.jtct.2020.10.010.
  44. Ustun C, Morgan E, Moodie EEM, et al. Core-binding factor acute myeloid leukemia with t(8;21): Risk factors and a novel scoring system (I-CBFit). Cancer Med. 2018;7(9):4447–55. doi: 10.1002/cam4.1733.
  45. Martin G, Barragan E, Bolufer P, et al. Relevance of Presenting White Blood Cells Count and Kinetic of Molecular Remission in the Prognosis of Acute Myeloid Leukemia with CBFbeta/MYH11 Rearrangements. Haematologica. 2000;85(7):699–703.
  46. Delaunay J, Vey N, Leblanc T, et al. Prognosis of inv(16)/t(16;16) Acute Myeloid Leukemia (AML): A Survey of 110 Cases from the French AML Intergroup. Blood. 2003;102(2):462–9. doi: 10.1182/blood-2002-11-3527.
  47. Appelbaum FR, Kopecky KI, Tallman MS, et al. The clinical spectrum of adult acute myeloid leukemia associated with core binding factor translocations. Br J Haematol. 2006;135(2):165–73. doi: 10.1111/j.1365-2141.2006.06276.x
  48. Jourdan E, Boissel N, Chevret S, et al. Prospective evaluation of gene mutations and minimal residual disease in patients with core binding factor acute myeloid leukemia. Blood. 2013;121(12):2213–23. doi: 10.1182/blood-2012-10-462879.
  49. Hoyos M, Nomdedeu JF, Esteve J, et al. Core Binding Factor Acute Myeloid Leukemia: The impact of Age, Leukocyte Count, Molecular Findings and Minimal Residual Disease. Eur J Haematol. 2013;91(3):209–18. doi: 10.1111/ejh.12130.
  50. Brunner AM, Blonquist TM, Sadrzadeh H, et al. Population-Based Disparities in Survival Among Patients with Core-Binding Factor Acute Myeloid Leukemia: A SEEP Database Analyze. Leuk Res. 2014:38(7):773–80. doi: 10.1016/j.leukres. 2014.04.001.
  51. Jung HAE, Maeng CH, Park S, et al. Prognostic Factor Analysis in Core-Binding Factor-positive Acute Myeloid Leukemia. Anticancer Res. 2014;34(2):1037–45.
  52. Duployez N, Willekens C, Marceau-Renout A, et al. Prognosis and monitoring of core-binding factor acute myeloid leukemia: current and emerging factors. Exp Rev Hematol. 2015;8(1):43–56. doi: 10.1586/17474086.2014.976551.
  53. Talami A, Bettelli F, Pioli V, et al. How to improve Prognostification in Acute Myeloid Leukemia with CBFB-MYH11 Fusion Transcript: Focus on the Role of Molecular Measurable Residual Disease (MRD) Monitoring. 2021;9(8):958. doi: 10.3390/biomedicines9089953.
  54. Tobal K, Newton J, Macheta M, et al. Molecular quantitation of minimal residual disease in acute myeloid leukemia with t(8;21) can identify patients in durable remission and predict clinical relapse. Blood. 2000;95(3):815–9.
  55. Corbaciouglu A, Scholl C, Schlenk RF, et al. Prognostic impact of minimal residual disease in CBF-MYH11-positive acute myeloid leukemia. J Clin Oncol. 2010;28(23):3724–9. doi: 10.1200/JCO.2010.28.6468.
  56. Wang Y, Wu DP, Liu QF, et al. In adults with t(8;21)AML posttransplant RUNX1/RUNX1T1-based MRD monitoring, rather than c-KIT mutations, allows further risk stratification. Blood. 2014;124(12):1880–6. doi: 10.1182/blood-2014-03-563403.
  57. Wang T, Zhou B, Zhang J, et al. Allogeneic hematopoietic stem cell transplantation could improve survival for pure CBF-AML patients with minimal residual disease positive after the second consolidation. Leuk Lymphoma. 2021;62(4):995–8. doi: 10.1080/10428194.2020.1846736.
  58. Konuma T, Kondo T, Masuko M, et al. Prognostic value of measurable residual disease at allogeneic transplantation for adults with core binding factor acute myeloid leukemia in complete remission. Bone Marrow Transplant. 2021;56(11):2779–87. doi: 10.1038/s41409-021-01409-4.
  59. Duan W, Liu X, Jia J, et al. The loss of absence of minimal residual disease of < 0.1% at any time after two cycles of consolidation chemotherapy in CBFB-MYH11-positive acute myeloid leukemia indicates poor prognosis. Br J Haematol. 2021;192(2):265–71. doi: 10.1111/bjh.16745.
  60. Duan W, Liu X, Zhao X, et al. Both the Subtypes of KIT Mutation and Minimal Residual Disease Are Associated with Prognosis in Core Binding Factor Acute Myeloid Leukemia: A Retrospective Clinical Cohort Study in Single Center. Ann Hematol. 2021;100(5):1203–12. doi: 10.1007/s00277-021-04432-z.
  61. Kurosawa S, Miyawaki S, Yamaguchi T, et al. Prognosis of patients with core and minimal residual disease. Eur J Haematol. 2013;91(3):209–18. doi: 10.1111/ejh.12130.
  62. Rucker F, Agrawal M, Corbaciouglu A, et al. Measurable Residual Disease Monitoring in Acute Myeloid Leukemia with t(8;21)(q22;q22.1): Results of the AML Study Group. Blood. 2019;134(19):1608–18. doi: 10.1182/blood.2019001425.
  63. Yalniz FE, Patel KP, Bashir Q, et al. Significance of Minimal Residual Disease Monitoring by Real-Time Quantitative Polymerase Chain Reaction in Core Binding Factor Acute Myeloid Leukemia for Transplantation Outcomes. Cancer. 2020;126(10):2183–92. doi: 10.1002/cncr.32769.
  64. Rotchanapanya W, Hokland P, Tunsing P, et al. Clinical Outcomes Based on Measurable Residual Disease Status in Patients with Core-Binding Factor Acute Myeloid Leukemia: A Systematic Review and Meta-Analysis. J Pers Med. 2020;10(4):250. doi: 10.3390/jpm.10040250.
  65. Wiemels JL, Xiao Z, Buffler PA, et al. In utero origin of t(8;21) AML-ETO translocations in childhood acute myeloid leukemia. B 2002;99(10):3801–5. doi: 10.1182/blood.v99.10.3801.
  66. Nicifora G, Larson RA, Rowley JD. Persistence of the 8;21 translocation in patients with acute myeloid leukemia type M2 in long-term remission. 1993;82(3):712–5.
  67. Yoon J-H, Kim H-J, Shin S-H, et al. BAALC and WT1 expressions from diagnosis to hematopoietic stem cell transplantation: consecutive monitoring in adult patients with core-binding-factor-positive AML. Eur J Haematol. 2013;91(2):112–21. doi: 10.1111/ejh.12142.
  68. Mamaev NN, Shakirova AI, Barkhatov IM, et al. Crucial role of BAALC-expressing leukemic precursors in origin and development of posttransplant relapses in patients with acute myeloid leukemias. Hematol Transfus Int J. 2020;8(6):127–31. doi: 10.15406/htij.2020.08.00240.
  69. Mamaev NN, Shakirova AI, Kanunnikov MM. BAALC-expressing Cells in Acute Leukemia and Myelodysplastic Syndromes: Present and Future. Generis Publishing; 2022. 98 p.
  70. McGowan-Jordan J, Hastings RJ, Moore S, eds. An International System for Human Cytogenomic Nomenclature (2020). Basel; 2020. 170 p. doi: 10.1159/isbn.978-3-318-06867-2.
  71. Shakirova AI, Mamaev NN, Barkhatov IM, et al. Clinical significance of BAALC overexpression for prediction post-transplant relapses in acute myeloid leukemia. Cell Ther Transplant. 2019;8(2):45–57. doi: 10.18620/ctt-1866-8836-02019-8-2-45-57.
  72. Гудожникова Я.В., Мамаев Н.Н., Бархатов И.М. и др. Результаты молекулярного мониторинга в посттрансплантационный период с помощью серийного исследования уровня экспрессии гена WT1 у больных острыми миелоидными лейкозами. Клиническая онкогематология. 2018;11(3):241–51. doi: 10.21320/2500-2139-2018-11-3-241-251.
    [Gudozhnikova YaV, Mamaev NN, Barkhatov IM, et al. Results of Molecular Monitoring in Posttransplant Period by Means of Series Investigation of WT1 Gene Expression in Patients with Acute Myeloid Leukemia. Clinical oncohematology. 2018;11(3):241–51. doi: 10.21320/2500-2139-2018-11-3-241-251. (In Russ)]
  73. Gottardi M, Mosna F, De Angeli S, et al. Clinical and Experimental Efficacy of Gemtuzumab Ozogamicin in Core Binding Factor Acute Myeloid Leukemia. Hematol Rep. 2017;9(3):87–90. doi: 10.4081/hr.2017.7028.
  74. Mansoor N, Jabbar N, Arshed U, et al. Outcome of Core Binding Factor Acute Leukemia in Children: A Single-Center Experience. J Pediatr Hematol Oncol. 2020;42(6):e423–e427. doi: 10.1097/MPH.0000000000001853.
  75. Baul SN, Baveja A, Kumar P, et al. A glimpse into translocation (8;21) in acute myeloid leukemia: Profile and therapeutic outcomes from a tertiary care hematology center from East India. J Hematol Allied Sci. 2022;2(3):85–90. doi: 10.25259/JHAS_1_2022.
  76. Borthakur G, Kantarjian H. Core binding factor acute myelogenous leukemia-2021 treatment algorithm. Blood Cancer. 2021;11(6):114. doi: 10.1038/s31408-021-00503-06.
  77. Surapally S, Tanen DG, Pullkan AA. Emerging therapies for inv(16) AML. Blood. 2021;137(9):2579–84. doi: 10.1182/blood.2020008971.
  78. Fan S, Shen MZ, Zhang XH, et al. Preemptive Immunotherapy for Minimal Residual Disease in Patients With t(8;21) Acute Myeloid Leukemia after Allogeneic Hematopoietic Stem Cell Transplantation. Front Oncol. 2022;11(10):773394. doi: 3389/fonc.2021.773394.
  79. Cooperrider JH, Shukla N, Nawas MT, Patel AA. The Cup Runneth Over: Treatment Strategies for Newly Diagnosed Acute Myeloid Leukemia. JCO Oncol Pract. 2023;19(2):74–85. doi: 10.1200/OP.22.00342.