опухолевые клетки человека

Терафтал (натриевая соль 4,5-октакарбоксифталоцианина кобальта) снижает чувствительность опухолевых клеток к антрациклиновым антибиотикам и митоксантрону in vitro

ЭКСПЕРИМЕНТАЛЬНЫЕ ИССЛЕДОВАНИЯ , , , , , ,

Т.А. Сидорова1, О.О. Рябая1, В.В. Татарский1, Д.А. Хоченков1, Е.С. Иванова1, О.Л. Калия2

1 ФГБУ «НМИЦ онкологии им. Н.Н. Блохина» Минздрава России, Каширское ш., д. 24, Москва, Российская Федерация, 115478

2 ФГУП ГНЦ «НИОПИК», ул. Б. Садовая, д. 1, корп. 4, Москва, Российская Федерация, 123995

Для переписки: Татьяна Александровна Сидорова, канд. мед. наук, Каширское ш., д. 24, Москва, Российская Федерация, 115478; e-mail: tatsid@yahoo.com

Для цитирования: Сидорова Т.А., Рябая О.О., Татарский В.В. и др. Терафтал (натриевая соль 4,5-октакарбоксифталоцианина кобальта) снижает чувствительность опухолевых клеток к антрациклиновым антибиотикам и митоксантрону in vitro. Клиническая онкогематология. 2018;11(1):10–25.

DOI: 10.21320/2500-2139-2018-11-1-10-25

РЕФЕРАТ

Обоснование. Антрациклиновые антибиотики (АА) широко используются в клинической онкогематологии. Известно, что цитотоксичность АА снижается в присутствии гемина (FePPIX), эндогенного металлопорфирина.

Цель. Выяснить влияние терафтала (ТФ) и его структурного аналога FePPIX на степень цитотоксичности препаратов «антрахинонового» ряда — АА и митоксантрона (MiTOX) — in vitro.

Материалы и методы. В работе были использовались лейкозные клетки человека линии K562 и клетки аденокарциномы линии НСТ 116. Способность ТФ защищать опухолевые клетки от гибели, индуцированной АА, оценивали с помощью МТТ-метода, проточной цитометрии, световой микроскопии, цитохимического метода определения экспрессии b-галактозидазы с использованием в качестве субстрата X-Gal, ДНК-электрофореза, выхода ЛДГ, ОТ-ПЦР в реальном времени, радиометрического метода.

Результаты. По нашим данным, в присутствии ТФ (10 мкмоль/л) цитотоксичность АА и MiTOX снижается в среднем в 4 и 20 раз соответственно. Защитные свойства ТФ зависят от химической структуры АА. В присутствии ТФ токсичность акларубицина не меняется. В основе защиты ТФ/FePPIX от цитотоксичности АА может участвовать один и тот же механизм, который связан со снижением способности клеток, в т. ч. опухолевых при лейкозе, «накапливать» АА в присутствии модуляторов. ТФ/FePPIX «защищают» опухолевые клетки человека от гибели, индуцированной АА: апоптоза, некроза и преждевременного старения (АS). АS-сценарий, индуцированный в лейкозных клетках линии K562 комбинацией AA + ТФ/FePPIX, завершается появлением колоний суспензионных «маленьких» клеток. Вeclin-лизосомальный путь аутофагии не участвует в механизме снижения токсичности АА для клеток линии K562 в присутствии ТФ.

Заключение. Снижение цитотоксичности АА и возобновление роста популяции опухолевых клеток в присутствии ТФ и FePPIX следует учитывать при использовании гематопорфиринов и фталоцианинов, близких по структуре к ТФ, в качестве сенсибилизаторов в клинических протоколах.

Ключевые слова: антрациклиновые антибиотики, митоксантрон, терафтал, гемин, опухолевые клетки человека, препарат-индуцированное старение, аутофагия.

Получено: 2 июля 2017 г.

Принято в печать: 13 ноября 2017 г.

Читать статью в PDF 

ЛИТЕРАТУРА

  1. Arcamone FM. Fifty years of chemical research at Farmitalia. Chemistry. 2009;15(32):7774–91. doi: 10.1002/chem.200900292.
  2. Gewirtz DA. A critical evaluation of the mechanisms of action proposed for the antitumor effects of the anthracycline antibiotics adriamycin and daunorubicin. Biochem Pharmacol. 1999;57(7):727–41. doi: 10.1016/s0006-2952(98)00307-4.
  3. Doroshow JH. Anthracycline antibiotic-stimulated superoxide, hydrogen peroxide, and hydroxyl radical production by NADH dehydrogenase. Cancer Res. 1983;43(10):4543–51.
  4. Doroshow JH, Davies KJ. Redox cycling of anthracyclines by cardiac mitochondria. II. Formation of superoxide anion, hydrogen peroxide, and hydroxyl radical. J Biol Chem. 1986;261(7):3068–74.
  5. Demant EJ. Inactivation of cytochrome c oxidase activity in mitochondrial membranes during redox cycling of doxorubicin. Biochem Pharmacol. 1991;41(4):543–52. doi: 10.1016/0006-2952(91)90626-g.
  6. Sinha BK, Mason RP. Is Metabolic Activation of Topoisomerase II Poisons Important In The Mechanism Of Cytotoxicity? J Drug Metab Toxicol. 2015;6(3):186. doi: 10.4172/2157-7609.1000186.
  7. Robinson NC. Functional binding of cardiolipin to cytochrome c oxidase. J Bioenerg Biomembr. 1993;25(2):153–63. doi: 10.1007/bf00762857.
  8. Nicolay K, de Kruijff B. Effects of adriamycin on respiratory chain activities in mitochondria from rat liver, rat heart and bovine heart. Evidence for a preferential inhibition of complex III and IV. Biochimica et Biophysica Acta (BBA) – Bioenergetics. 1987;892(3):320–30. doi: 10.1016/0005-2728(87)90236-2.
  9. Claypool SM, Koehler CM. The complexity of cardiolipin in health and disease. Trends Biochem Sci. 2012;37(1):32–41. doi: 10.1016/j.tibs.2011.09.003.
  10. Paradies G, Paradies V, De Benedictis V, et al. Functional role of cardiolipin in mitochondrial bioenergetics. Biochimica et Biophysica Acta (BBA) – Bioenergetics. 2014;1837(4):408–17. doi: 10.1016/j.bbabio.2013.10.006.
  11. Kagan VE, Bayir HA, Belikova NA, et al. Cytochrome c/cardiolipin relations in mitochondria: a kiss of death. Free Radic Biol Med. 2009;46(11):1439–53. doi: 10.1016/j.freeradbiomed.2009.03.004.
  12. Petrosillo G, Casanova G, Matera M, et al. Interaction of peroxidized cardiolipin with rat-heart mitochondrial membranes: induction of permeability transition and cytochrome c release. FEBS Lett. 2006;580(27):6311–6. doi: 10.1016/j.febslet.2006.10.036.
  13. Frost B-M, Eksborg S, Bjork O, et al. Pharmacokinetics of doxorubicin in children with acute lymphoblastic leukemia: multi-institutional collaborative study. Med Pediatr Oncol. 2002;38(5):329–37. doi: 10.1002/mpo.10052.
  14. Toldo S, Goehe RW, Lotrionte M, et al. Comparative cardiac toxicity of anthracyclines in vitro and in vivo in the mouse. PLoS One. 2013;8(3):e58421. doi: 10.1371/journal.pone.0058421.
  15. Wang Z, Wang J, Xie R, et al. Mitochondria-derived reactive oxygen species play an important role in doxorubicin-induced platelet apoptosis. Int J Mol Sci. 2015;6(5):11087–100. doi: 10.3390/ijms160511087.
  16. Heart EA, Karandrea S, Liang X, et al. Mechanisms of Doxorubicin Toxicity in Pancreatic β-Cells. Toxicol Sci. 2016;152(2):395–405. doi: 10.1093/toxsci/kfw096.
  17. Wu X, Hasinoff BB. The antitumor anthracyclines doxorubicin and daunorubicin do not inhibit cell growth through the formation of iron-mediated reactive oxygen species. Anticancer Drugs. 2005;16(1):93–9. doi: 10.1097/00001813-200501000-00014.
  18. Tarasiuk J, Frezard F, Garnier-Suillerot A, Gattegno L. Anthracycline incorporation in human lymphocytes. Kinetics of uptake and nuclear concentration. Biochim Biophys Acta. 1989;1013(2):109–17. doi: 10.1016/0167-4889(89)90038-4.
  19. Swift LP, Rephaeli A, Nudelman A, et al. Doxorubicin-DNA adducts induce a non-topoisomerase II-mediated form of cell death. Cancer Res. 2006;66(9):4863–71. doi: 10.1158/0008-5472.can-05-3410.
  20. Skladanowski A, Konopa J. Interstrand DNA crosslinking induced by anthracyclines in tumour cells. Biochem Pharmacol. 1994;47(12):2269–78. doi: 10.1016/0006-2952(94)90265-8.
  21. Tewey KM, Rowe TC, Yang L, et al. Adriamycin-induced DNA damage mediated by mammalian DNA topoisomerase II. Science. 1984;226(4673):466–8. doi: 10.1126/science.6093249.
  22. Mordente A, Meucci E, Martorana GE, et al. Topoisomerases and Anthracyclines: Recent Advances and Perspectives in Anticancer Therapy and Prevention of Cardiotoxicity. Curr Med Chem. 2017;24(15):1607–26. doi: 10.2174/0929867323666161214120355.
  23. Hajji N, Mateos S, Pastor N, et al. Induction of genotoxic and cytotoxic damage by aclarubicin, a dual topoisomerase inhibitor. Mutat Res. 2005;583(1):26–35. doi: 10.1016/j.mrgentox.2005.01.012.
  24. Nitiss JL, Pourquier P, Pommier Y. Aclacinomycin A stabilizes topoisomerase I covalent complexes. Cancer Res. 1997;57(20):4564–9.
  25. Bridewell DJ, Finlay GJ, Baguley BC. Differential actions of aclarubicin and doxorubicin: the role of topoisomerase I. Oncol Res. 1997;9(10):535–42.
  26. Bogason A, Bhuiyan H, Masquelier M, et al. Uptake of anthracyclines in vitro and in vivo in acute myeloid leukemia cells in relation to apoptosis and clinical response. Eur J Clin Pharmacol. 2009;65(12):1179–86. doi: 10.1007/s00228-009-0734-4.
  27. Dartsch DC, Schaefer A, Boldt S, et al. Comparison of anthracycline-induced death of human leukemia cells: programmed cell death versus necrosis. Apoptosis. 2002;7(6):537–48. doi: 10.1023/a:1020647211557.
  28. Koceva-Chyla A, Jedrzejczak M, Skierski J, et al. Mechanisms of induction of apoptosis by anthraquinone anticancer drugs aclarubicin and mitoxantrone in comparison with doxorubicin: relation to drug cytotoxicity and caspase-3 activation. Apoptosis. 2005;10(6):1497–514. doi: 10.1007/s10495-005-1540-9.
  29. Chang BD, Broude EV, Dokmanovic M, et al. A senescence-like phenotype distinguishes tumor cells that undergo terminal proliferation arrest after exposure to anticancer agents. Cancer Res. 1999;59(15):3761–7.
  30. te Poele RH, Okorokov AL, Jardine L, et al. DNA damage is able to induce senescence in tumor cells in vitro and in vivo. Cancer Res. 2002;62(6):1876–83.
  31. Czyz M, Jakubowska J, Sztiller-Sikorska M. STI571/doxorubicin concentration-dependent switch for diverse caspase actions in CML cell line K562. Biochem Pharmacol. 2008;75(9):1761–73. doi: 10.1016/j.bcp.2008.02.004.
  32. Yang MY, Lin PM, Liu YC, et al. Induction of cellular senescence by doxorubicin is associated with upregulated miR-375 and induction of autophagy in K562 cells. PLoS One. 2012;7(5):e37205. doi: 10.1371/journal.pone.0037205.
  33. Mayer P, Gorisse MC, Carpentier Y, Desoize B. Effects of aclarubicin on growth, differentiation and apoptosis of tumor cells in vitro. Bull Cancer. 1994;81(8):670–6.
  34. Rogalska A, Koceva-Chyla A, Jozwiak Z. Aclarubicin-induced ROS generation and collapse of mitochondrial membrane potential in human cancer cell lines. Chem Biol Interact. 2008;176(1):58–70. doi: 10.1016/j.cbi.2008.07.002.
  35. Maejima Y, Adachi S, Ito H, et al. Induction of premature senescence in cardiomyocytes by doxorubicin as a novel mechanism of myocardial damage. Aging Cell. 2008;7(2):125–36. doi: 10.1111/j.1474-9726.2007.00358.x.
  36. Sultana R, Di Domenico F, Tseng M, et al. Doxorubicin-induced thymus senescence. J Proteome Res. 2010;9(12):6232–41. doi: 10.1021/pr100465m.
  37. Litwiniec A, Grzanka A, Helmin-Basa A, et al. Features of senescence and cell death induced by doxorubicin in A549 cells: organization and level of selected cytoskeletal proteins. J Cancer Res Clin Oncol. 2010;136(5):717–36. doi: 10.1007/s00432-009-0711-4.
  38. Eom YW, Kim MA, Park SS, et al. Two distinct modes of cell death induced by doxorubicin: apoptosis and cell death through mitotic catastrophe accompanied by senescence-like phenotype. Oncogene. 2005;24(30):4765–77. doi: 10.1038/sj.onc.1208627.
  39. Joyner DE, Bastar JD, Randall RL. Doxorubicin induces cell senescence preferentially over apoptosis in the FU-SY-1 synovial sarcoma cell line. J Orthop Res. 2006;24(6):1163–9. doi: 10.1002/jor.20169.
  40. Zingoni A, Cecere F, Vulpis E, et al. Genotoxic Stress Induces Senescence-Associated ADAM10-Dependent Release of NKG2D MIC Ligands in Multiple Myeloma Cells. J Immunol. 2015;195(2):736–48. doi: 10.4049/jimmunol.1402643.
  41. Dabritz JH, Yu Y, Milanovic M, et al. CD20-Targeting Immunotherapy Promotes Cellular Senescence in B-Cell Lymphoma. Mol Cancer Ther. 2016;15(5):1074–81. doi: 10.1158/1535-7163.MCT-15-0627.
  42. Gewirtz DA, Alotaibi M, Yakovlev VA, Povirk LF. Tumor Cell Recovery from Senescence Induced by Radiation with PARP Inhibition. Radiat Res. 2016;186(4):327–32. doi: 10.1667/rr14437.1.
  43. Glick D, Barth S, Macleod KF. Autophagy: cellular and molecular mechanisms. J Pathol. 2010;221(1):3–12. doi: 10.1002/path.2697.
  44. Kang R, Zeh HJ, Lotze MT, Tang D. The Beclin 1 network regulates autophagy and apoptosis. Cell Death Differ. 2011;18(4):571–80. doi: 10.1038/cdd.2010.191.
  45. Gewirtz DA. Autophagy and senescence in cancer therapy. J Cell Physiol. 2014;229(1):6–9. doi: 10.1002/jcp.24420.
  46. Svensson SP, Lindgren S, Powell W, Green H. Melanin inhibits cytotoxic effects of doxorubicin and daunorubicin in MOLT 4 cells. Pigment Cell Res. 2003;16(4):351–4. doi: 10.1034/j.1600-0749.2003.00030.x.
  47. Heaney ML, Gardner JR, Karasavvas N, et al. Vitamin C antagonizes the cytotoxic effects of antineoplastic drugs. Cancer Res. 2008;68(19):8031–8. doi: 10.1158/0008-5472.can-08-1490.
  48. Tsiftsoglou AS, Wong W, Wheeler C, et al. Prevention of anthracycline-induced cytotoxicity in hemopoietic cells by hemin. Cancer Res. 1986;46(7):3436–40.
  49. Tsiftsoglou AS, Wong W, Robinson SH. Analysis of hemin-induced protection of human hemopoietic cells from the cytotoxic effects of anthracyclines. Cancer Res. 1988;48(13):3566–70.
  50. Papadopoulou LC, Tsiftsoglou AS. Mitochondrial cytochrome c oxidase as a target site for daunomycin in K-562 cells and heart tissue. Cancer Res. 1993;53(5):1072–8.
  51. Papadopoulou LC, Tsiftsoglou AS. Effects of hemin on apoptosis, suppression of cytochrome c oxidase gene expression, and bone-marrow toxicity induced by doxorubicin (adriamycin). Biochem Pharmacol. 1996;52(5):713–22. doi: 10.1016/0006-2952(96)00349-8.
  52. Nagai T, Kikuchi S, Ohmine K, et al. Hemin reduces cellular sensitivity to imatinib and anthracyclins via Nrf2. J Cell Biochem. 2008;104(2):680–91. doi: 10.1002/jcb.21659.
  53. Bohmer RM, Hoffmann K, Morstyn G. Hematoporphyrin derivative and anthracyclines mutually inhibit cellular uptake and toxicity. Cancer Chemother Pharmacol. 1987;20(1):16–20. doi: 10.1007/bf00252953.
  54. Сидорова Т.А., Какпакова Е.С., Власенкова Н.К. и др. Различная реакция на терафтал культивируемых in vitro клеток, экспрессирующих Р-гликопротеин, и клеток, не экспрессирующих этот белок. Цитология. 2001;43:889–90.
    [Sidorova TA, Kakpakova ES, Vlasenkova NK, et al. Differences in teraphtal response of in vitro cultured cells expressing P-glycoprotein and those without this expression. Tsitologiya. 2001;43:889–90. (In Russ)]
  55. Сидорова Т.А., Вагида М.С., Калия О.Л., Герасимова Г.К. Роль каталазы в защите опухолевых клеток от окислительного стресса, индуцированного бинарной каталитической системой «терафтал + аскорбиновая кислота». Клиническая онкогематология. 2014;7(3):282–9.
    [Sidorova TA, Vagida MS, Kaliya OL, Gerasimova GK. Role of catalase in protection of cancer cells from oxidative stress induced by binary catalytic system “teraphtal + ascorbic acid”. Klinicheskaya onkogematologiya. 2014;7(3):282–9. (In Russ)]
  56. Dimri GP, Lee X, Basile G, et al. A biomarker that identifies senescent human cells in culture and in aging skin in vivo. Proc Natl Acad Sci USA. 1995;92(20):9363–7. doi: 10.1073/pnas.92.20.9363.
  57. Ling YH, Priebe W, Perez-Soler R. Apoptosis induced by anthracycline antibiotics in P388 parent and multidrug-resistant cells. Cancer Res. 1993;53(8):1845–52.
  58. Cummings BS, Schnellmann RG. Measurement of cell death in mammalian cells. Curr Protoc Pharmacol. 2004;25(12.8):12.8.1–22. doi: 10.1002/0471141755.ph1208s25.
  59. Pommier Y, Leo E, Zhang H, Marchand C. DNA topoisomerases and their poisoning by anticancer and antibacterial drugs. Chem Biol. 2010;17(5):421–33. doi: 10.1016/j.chembiol.2010.04.012.
  60. Сидорова Т.А., Пятакова Н.В., Северина И.С. и др. Растворимая гуанилатциклаза (рГЦ) в реализации гипотензивного и антиагрегантного эффектов терафтала (ТФ, натриевая соль 4,5-октакарбоксифталоцианина кобальта). Клиническая онкогематология. 2016;9(2):138–47. doi: 10.21320/2500-2139-2016-9-2-138-147.
    [Sidorova TA, Pyatakova NV, Severina IS, et al. Soluble Guanylyl Cyclase (sGC) in Mechanisms of Hypotensive and Antiaggregatory Effects Induced by Teraphtal (TP, sodium salt 4,5-cardoxyphtalocyanin-cobalt). Clinical oncohematology. 2016;9(2):138–47. doi: 10.21320/2500-2139-2016-9-2-138-147. (In Russ)]
  61. Forrest RA, Swift LP, Rephaeli A, et al. Activation of DNA damage response pathways as a consequence of anthracycline-DNA adduct formation. Biochem Pharmacol. 2012;83(12):1602–12. doi: 10.1016/j.bcp.2012.02.026.
  62. Konopa J. G2 block induced by DNA crosslinking agents and its possible consequences. Biochem Pharmacol. 1988;37(12):2303–9. doi: 10.1016/0006-2952(88)90355-3.
  63. Barlogie B, Drewinko B, Johnston DA, Freireich EJ. The effect of adriamycin on the cell cycle traverse of a human lymphoid cell line. Cancer Res. 1976;36(6):1975–9.
  64. Mosieniak G, Sliwinska MA, Alster O, et al. Polyploidy Formation in Doxorubicin-Treated Cancer Cells Can Favor Escape from Senescence. Neoplasia. 2015;17(12):882–93. doi: 10.1016/j.neo.2015.11.008.
  65. Wu PC, Wang Q, Grobman L, et al. Accelerated cellular senescence in solid tumor therapy. Exp Oncol. 2012;34(3):298–305.
  66. Zucker RM, Adams DJ, Bair KW, Elstein KH. Polyploidy induction as a consequence of topoisomerase inhibition. A flow cytometric assessment. Biochem Pharmacol. 1991;42(11):2199–208. doi: 10.1016/0006-2952(91)90357-b.
  67. McGahon AJ, Brown DG, Martin SJ, et al. Downregulation of Bcr-Abl in K562 cells restores susceptibility to apoptosis: characterization of the apoptotic death. Cell Death Differ. 1997;4(2):95–104. doi: 10.1038/sj.cdd.4400213.
  68. Masquelier M, Zhou QF, Gruber A, Vitols S. Relationship between daunorubicin concentration and apoptosis induction in leukemic cells. Biochem Pharmacol. 2004;67(6):1047–56. doi: 10.1016/j.bcp.2003.10.025.
  69. Nagai K, Nagasawa K, Koma M, et al. Contribution of an unidentified sodium-dependent nucleoside transport system to the uptake and cytotoxicity of anthracycline in mouse M5076 ovarian sarcoma cells. Biochem Pharmacol. 2006;71(5):565–73. doi: 10.1016/j.bcp.2005.11.017.
  70. Aniogo EC, George BPA, Abrahamse H. Phthalocyanine induced phototherapy coupled with doxorubicin; a promising novel treatment for breast cancer. Expert Rev Anticancer Ther. 2017;17(8):693–702. doi: 10.1080/14737140.2017.1347505.

Роль каталазы в защите опухолевых клеток от окислительного стресса, индуцированного бинарной каталитической системой «терафтал + аскорбиновая кислота»

ЭКСПЕРИМЕНТАЛЬНЫЕ ИССЛЕДОВАНИЯ , , ,

Т.А. Сидорова1, М.С. Вагида1, О.Л. Калия2, Г.К. Герасимова1

1 ФГБУ «РОНЦ им. Н.Н. Блохина» РАМН, Москва, Российская Федерация

2 ФГУП Государственный научный центр «НИОПИК», Москва, Российская Федерация

Для цитирования: Сидорова Т.А., Вагида М.С., Калия О.Л., Герасимова Г.К. Роль каталазы в защите опухолевых клеток от окислительного стресса, индуцированного бинарной каталитической системой «терафтал + аскорбиновая кислота». Клин. онкогематол. 2014; 7(3): 282–9.

РЕФЕРАТ

Эффективность нового противоопухолевого средства — бинарной каталитической системы «терафтал + аскорбиновая кислота» [БКС (ТФ+АК)], агента, генерирующего активные формы кислорода, может зависеть от активности ферментов антиоксидантной системы клетки, включая каталазу (САТ). Для выяснения роли САТ в защите опухолевых клеток человека от окислительного стресса, вызванного БКС (ТФ+АК), мы исследовали уровень экспрессии и базальную активность САТ в клетках, ее чувствительность к ингибитору аминотриазолу (3-АТ). Установлено, что в культурах опухолевых клеток человека различного гистогенеза, растущих in vitrо, конститутивно экспрессируется функционально активная САТ, при этом базальный уровень экспрессии и ее активность зависят от природы клеток. Эффективность угнетения САТ с помощью 3-АТ (величина IC50 3-АТ) одинакова для клеток всех исследованных линий, находится в диапазоне 20–25 мМ и не зависит от уровня экспрессии белка в клетках. У клеток разного гистогенеза не обнаружено прямой корреляции между биологическими характеристиками САТ в опухолевых клетках и их чувствительностью к БКС (ТФ+АК). В условиях фармакологического угнетения САТ цитотоксическая активность БКС (ТФ+АК) возрастает в 2 раза, а степень сенситизации (увеличение чувствительности) опухолевых клеток человека к БКС (ТФ+АК) зависит от их природы.

Ключевые слова: опухолевые клетки человека, БКС (ТФ+АК), окислительный стресс, каталаза, аминотриазол.

Принято в печать: 7 мая 2014 г.

Читать статью в PDFpdficon

ЛИТЕРАТУРА

  1. Paletta-Silva R., Rocco-Machado N., Meyer-Fernandes J.R. NADPH oxidase biology and the regulation of tyrosine kinase receptor signaling and cancer drug cytotoxicity. Int. J. Mol. Sci. 2013; 14(2): 3683–704.
  2. Ray P.D., Huang B.W., Tsuji Y. Reactive oxygen species (ROS) homeostasis and redox regulation in cellular signaling. Cell Signal. 2012; 24(5): 981–90.
  3. Peus D., Vasa R.A., Meves A. et al. H2 O2 is an important mediator of UVB-induced EGF-receptor phosphorylation in cultured keratinocytes. J. Invest. Dermatol. 1998; 110(6): 966–71.
  4. Heck D., Vetrano A., Mariano T. et al. UVB light stimulates production of reactive oxygen species. J. Biol. Chem. 2003; 278(25): 22432–6.
  5. Saran M., Bors W. Radiation chemistry of physiological saline reinvestigated: evidence that chloride-derived intermediates play a key role in cytotoxicity. Radiat. Res. 1997; 147(1): 70–7.
  6. Buettner G.R., Need M.J. Hydrogen peroxide and hydroxyl free radical production by hematoporphyrin derivative, ascorbate and light. Cancer Lett. 1985; 25(3): 297–304.
  7. Arrick B.A., Griffo W., Cohn Z., Nathan C. Hydrogen peroxide from cellular metabolism of cystine. A requirement for lysis of murine tumor cells by vernolepin, a glutathione-depleting antineoplastic. J. Clin. Invest. 1985; 76(2): 567–74.
  8. Valko M., Leibfritz D., Moncol J. et al. Free radicals and antioxidants in normal physiological functions and human disease. Int. J. Biochem. Cell Biol. 2007; 39(1): 44–84.
  9. Cadenas E., Davies K.J.A. Mitochondrial free radical generation, oxidative stress, and aging. Free Radic. Biol. Med. 2000; 29: 222–30.
  10. Zhuang S., Yan Y., Daubert R.A. et al. ERK promotes hydrogen peroxideinduced apoptosis through caspase-3 activation and inhibition of Akt in renal epithelial cells. Am. J. Physiol. Renal. Physiol. 2007; 292(1): 440–7.
  11. Choi K., Kim J., Kim G.W., Choi C. Oxidative stress-induced necrotic cell death via mitochondira-dependent burst of reactive oxygen species. Curr. Neurovasc. Res. 2009; 6(4): 213–22.
  12. Marklund S.L., Westman N.G., Lundgren E., Roos G. Copper- and zinc-containing superoxide dismutase, manganese-containing superoxide dismutase, catalase, and glutathione peroxidase in normal and neoplastic human cell lines and normal human tissues. Cancer Res. 1982; 42(5): 1955–61.
  13. Chung-man Ho J., Zheng S., Comhair S.A. et al. Differential expression of manganese superoxide dismutase and catalase in lung cancer. Cancer Res. 2001; 61(23): 8578–85.
  14. Luczak M., Kazmierczak M., Handschuh L. et al. Comparative proteome analysis of acute myeloid leukemia with and without maturation. J. Proteomics 2012; 75(18): 5734–48.
  15. Zhong W., Yan T., Lim R., Oberley L.W. Expression of superoxide dismutases, catalase, and glutathione peroxidase in glioma cells. Free Radic. Biol. Med. 1999; 27: 1334–45.
  16. Smith P.S., Zhao W., Spitz D.R., Robbins M.E. Inhibiting catalase activity sensitizes 36 B10 rat glioma cells to oxidative stress. Free Radic. Biol. Med. 2007; 42(6): 787–97.
  17. Margoliash E., Novogrodsky A. A study of the inhibition of catalase by 3-amino-1:2:4: triazole. Biochem. J. 1958; 68(3): 468–75.
  18. Shevchuk I.N., Chekulayeva L.V., Chekulayev V.A. Active oxygen intermediates in the degradation of hematoporphyrin derivative in tumor cells subjected to photodynamic therapy. J. Photochem. Photobiol. 2008; 93(2): 94–107.
  19. Milton N.G. Inhibition of catalase activity with 3-amino-triazole enhances the cytotoxicity of the Alzheimer’s amyloid-beta peptide. Neurotoxicology 2001; 22(6): 767–74.
  20. Wagner B.A., Evig C.B., Reszka K.J. et al. Doxorubicin increases intracellular hydrogen peroxide in PC3 prostate cancer cells. Arch. Biochem. Biophys. 2005; 440(2): 181–90.
  21. Манзюк Л.В., Бредер В.В., Гершанович Л.М. и др. Результаты I-II фазы клинических испытаний каталитической системы «Терафтал + аскорбиновая кислота». РБЖ 2005; 1(4): 105–7. [Manzjuk L.V., Breder V.V., Gershanovich L.M. et al. Results of I-II phases of clinical trials of the catalytic system ‘teraphtal + ascorbic acid’. RBZh 2005; 1(4): 105–7. (In Russ.)].
  22. Петрова Е.Г., Борисенкова С.А., Калия О.Л. Окисление аскорбиновой кислоты в присутствии фталоцианиновых комплексов металлов и химические аспекты. Сообщение 2. Катализ октакарбоксифталоцианином кобальта. Продукты реакции. Известия АН (Серия химическая). 2004; 10: 2224–7. [Petrova E.G., Borisenkova S.A., Kaliya O.L. Oxidation of ascorbic acid in presence of phthalocyanine complexes of metals and chemical aspects. Report 2. Catalysis of cobalt with octacarboxy phthalocyanine. Reaction products. Izvestiya AN (Chemical series). 2004; 10: 2224–7. (In Russ.)].
  23. Bradford M.M. A rapid and sensitive for the quentitation of microgram quantitites of protein utilizing the principle of protein-dye binding. Analyt. Biochem. 1976; 72: 248–54.
  24. Laemmli U.K. Cleavage of structural proteins during the assembly of the head of bacteriophage T4. Nature. 1970; 227(5259): 680–5.
  25. Ardestani A., Yazdanparast R., Nejad A.S. 2-Deoxy-D-ribose-induced oxidative stress causes apoptosis in human monocytic cells: prevention by pyridoxal-5’-phosphate. Toxicol. In Vitro. 2008; 22(4): 968–79. 26. Cole S.P. Rapid chemosensitivity testing of human lung tumor cells using the MTT assay Cancer Chemother. Pharmacol. 1986; 17: 259–63.
  26. Gaspar T., Domok F., Lenti L. et al. Neuroprotective effect of adenoviral catalase gene transfer in cortical neuronal cultures. Brain Res. 2009; 1270: 1–9.
  27. Chilumuri A., Odell M., Milton N. The neuroprotective role of catalase overexpression in SH-SY5Y cells against beta-amyloid and H2 O2 toxicity. Alzheimer’s Dementia. 2013; 9(4 Suppl.): 6.
  28. Bai J., Cederbaum A.I. Catalase protects HepG2 cells from apoptosis induced by DNA-damaging agents agents by accelerating the degradation of p53. J. Biol. Chem. 2003; 278: 4660–7.
  29. Smith P.S., Zhao W., Spitz D.R., Robbins M.E. Inhibititing catalase activity sensitizes 36B10 rat glioma cells to oxidative stress. Free Radic. Biol. Med. 2007; 42: 787–97.
  30. Glorieux C., Dejeans N., Sid B. et al. Catalase overexpression in mammary cancer-cells leads to a less aggressive phenotype and an altered response to chemotherapy. Biochem. Pharmacol. 2011; 82: 1384–90.
  31. Ho J.C., Zheng S., Comhair S.A. Differential expression of manganese superoxide dismutase and catalase in lung cancer. Cancer Res. 2001; 61: 8578–85.
  32. Coursin D.B., Cihla H.P., Sempf J. et al. An immunohistochemical analysis of antioxidant and glutathione S-transferase enzyme levels in normal and neoplastic human lung. Histol. Histopathol. 1996; 11(4): 851–60.
  33. Oshino N., Oshino R., Chance B. The characteristics of the “peroxidatic” reaction of catalase in ethanol oxidation. Biochem. J. 1973; 131(3): 555–63.
  34. Margoliash E., Novogrodsky A. A study of catalase by 3-amino-1:2:4- triazole. Biochem. J. 1958; 68: 468–75.
  35. Margoliash E., Novogrodsky A., Schejter A. Irreversible reaction of 3-amino-1:2:4-triazole and related inhibitors with the protein of catalase. Biochem. J. 1960; 74: 339–48.
  36. Kinnula V.L., Everitt J.I., Mangum J.B. et al. Antioxidant defense mechanisms in cultured pleural mesothelial cells. Am. J. Respir. Cell Mol. Biol. 1992; 7(1): 95–103.
  37. Switala J., Loewen C. Diversity of properties among catalases. Arch. Biochem. Biophys. 2002; 401: 145–54.
  38. Williams R.N., Delamere N.A., Paterson C.A. Inactivation of catalase with 3-amino-1,2,4-triazole: an indirect irreversible mechanism. Biochem. Pharmacol. 1985; 34(18): 3386–9.
  39. Nathan C.F., Arrick B.A., Murray H.W. et al. Tumor cell anti-oxidant defenses. Inhibition of the glutathione redox cycle enhances macrophagemediated cytolysis. J. Exp. Med. 1981; 153(4): 766–82.
  40. Кашкина Л.М., Матвеева В.А., Дьякова Н.А. и др. Приобретение НР-фенотипа и изменение активности каталазы в трансформированных клетках различного происхождения в динамике опухолевой прогрессии in vivo. ДАН 2003; 394: 830–4. [Kashkina L.M., Matveeva V.A., D’yakova N.A. et al. Acquisition of HPphenotype and changes in the activity of catalase in transformed cells of different origin in dynamics of tumor progression in vivo. DAN 2003; 394: 830–4. (In Russ.)].
  41. Deichman G.I., Kashkina L.M., Mizenina O.A. et al. Mechanisms of unusually high antioxidant activity of RSV-SR-transformed cells and of its suppression by activated p21ras. Int. J. Cancer. 1996; 66(6): 747–52.
  42. Szumiel I. L5178Y sublines: a look back from 40 years. Part 1: general characteristics. Int. J. Radiat. Biol. 2005; 81(5): 339–52.
  43. Wang W., Adachi M., Kawamura R. et al. Parthenolide-induced apoptosis in multiple myeloma cells involves reactive oxygen species generation and cell sensitivity depends on catalase activity. Apoptosis 2006; 11(12): 2225–35.
  44. Klingelhoeffer C., Kammerer U., Koospal M. et al. Natural resistance to ascorbic acid induced oxidative stress is mainly mediated by catalase activity in human cancer cells and catalase-silencing sensitizes to oxidative stress. BMC Complem. Alter. Med. 2012; 12: 61.
  45. Bouzyk E., Iwanenko T., Jarocewicz N. et al. Antioxidant defense system in differentially hydrogen peroxide sensitive L5178Y sublines. Free Radic. Biol. Med. 1997; 22(4): 697–704.
  46. Kinnula K., Linnainmaa K., Raivio K.O., Kinnula V.L. Endogenous antioxidant enzymes and glutathione S-transferase in protection of mesothelioma cells against hydrogen peroxide and epirubicin toxicity. Br. J. Cancer. 1998; 77(7): 1097–102.
  47. Hata Y., Kawabe T., Hiraishi H. et al. Antioxidant defenses of cultured colonic epithelial cells against reactive oxygen metabolites. Eur. J. Pharmacol. 1997; 321(1): 113–9.
  48. Hachiya M., Akashi M. Catalase regulates cell growth in HL60 human promyelocytic cells: evidence for growth regulation by H2 O2 . Radiat. Res. 2005; 163(3): 271–82.
  49. Myzak M.C., Carr A.C. Myeloperoxidase-dependent caspase-3 activation and apoptosis in HL-60 cells: protection by the antioxidants ascorbate and (dihydro)lipoic acid. Redox. Rep. 2002; 7(1): 47–53.
  50. Duthie S.J., Grant M.H. The role of reductive and oxidative metabolism in the toxicity of mitoxantrone, adriamycin and menadione in human liver derived Hep G2 hepatoma cells. Br. J. Cancer 1989; 60(4): 566–71.
  51. Heim W.G., Appleman D., Pyfrom H.T. Production of catalase changes in animals with 3-amino-1,2,4-triazole. Science 1955; 122(3172): 693–4. 53. Juul T., Malolepszy A., Dybkaer K. et al. The in vivo toxicity of hydroxyurea depends on its direct target catalase. J. Biol. Chem. 2010; 285(28): 21411–5.